正是在后小松天皇的手上，结束了南北朝之间的战争与对立，实现了南北朝的第一次融合。那是在足利义满将军的主持下，南朝的后龟山天皇将皇室的神器交还北朝，禅位给后小松天皇。一休一生从来没有和父亲接触过，父亲对于他来说，只是一个模糊的印记。据说那个被抛弃的至尊之位的父亲，直到弥留之际还惦念着流落在外的儿子，一直呼唤着一休的名字。
一休六岁成为安国寺长老的侍童，十二岁前往壬生宝幢寺学习《维摩经》和诗法，《聪明的一休》的故事背景就在这一段时间。片中那位趾高气扬又经常被一休说得哑口无言的足利义满将军，是那个时代权倾朝野的统治者。一休的顿智禅出了名，将军对这个没有名分的皇子忌惮起来，便想找碴处置一休。他把一休叫到金阁寺，指着屏风上的老虎对一休说： 这只老虎每天晚上都跑出来骚扰人，你把它抓起来吧。谁都知道这是不可能完成的任务，一休却笑嘻嘻地说：请将军准备好绳索吧。就在人人都为一休捏把汗的时候，一休从容不迫地捋起袖子，头上扎起布带，拿着绳子跳到庭院中，大声说：快把老虎从屏风中赶出来吧，我这里已经准备好了！老虎见了我可能太害怕不敢出来，你们赶紧帮忙把它赶出来吧！事实是，没有人能够把屏风上的老虎赶出来，于是将军的命令也就不了了之了。
早在一三三六年六月，足利尊氏攻陷京都，扶持北朝光明天皇即位，如愿以偿地被任命为征夷大将军，在京都开设了室町幕府，从此进入足利氏十二代两百四十年的室町时代。
